德古拉死后，恶魔城并没有消失，反而分裂成无数移动的碎片，坠落在欧洲各地，每一块碎片都培育出一位新的魔王候选人。贝尔蒙特的传人特雷弗、魔法师赛法和阿鲁卡多不得不分散行动，各自应对不同的碎片危机。特雷弗发现人类贵族比恶魔更贪婪，赛法陷入魔法本源被污染的困境，而阿鲁卡多则要面对一批觊觎他父亲遗产的半吸血鬼后代。最终三人重聚时，才发现真正的幕后黑手是德古拉生前制造的一台“自我进化”的战争魔偶，它试图让自己成为永恒的唯一恶魔之王。
制作水准再次升级，打斗场面流畅度堪比剧场版。剧情黑暗程度和哲学思辨远超前三季，尤其对“永生是否等于永恒痛苦”的探讨令人动容。
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